Pathological and magnetic resonance imaging characteristics of orbital diffuse large B-cell lymphoma
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摘要:目的
探讨眼眶弥漫性大B细胞淋巴瘤(DLBCL)的病理学特征与磁共振成像(MRI)特征。
方法采用回顾性病例对照研究方法，选取48例眼眶DLBCL患者纳入眼眶DLBCL组，另选取同期51例原发性中枢神经系统DLBCL患者纳入原发性DLBCL组。分析眼眶DLBCL组患者的临床特征和MRI影像学特征，并比较2组患者的病理学特征和外周血中血小板与淋巴细胞比值(PLR)、中性粒细胞与淋巴细胞比值(NLR)和淋巴细胞与单核细胞比值(LMR)。
结果眼眶DLBCL患者的主要临床表现包括眼局部肿块48例(100.00%)、眼球活动受限38例(79.17%)、眼球突出33例(68.75%)、视力下降25例(52.08%)、复视17例(35.42%)和鼻出血9例(18.75%); 眼眶DLBCL好发于肌锥外间隙(54.17%), 病变多位于眼眶上方(52.08%), T1加权像主要表现为中等信号(60.42%), T2加权像主要表现为中等信号(56.25%)和高信号(29.17%), 扩散加权成像主要表现为高信号(58.33%), 表观扩散系数图主要表现为低信号(60.42%)。2组患者在病理组织学分型、CD20阳性表达、CD79a阳性表达、CD45RO阳性表达、国际预后指数评分、病理学分期方面比较，差异均无统计学意义(P>0.05); 眼眶DLBCL组患者外周血PLR高于原发性DLBCL组, NLR、LMR低于原发性DLBCL组，差异均有统计学意义(P < 0.05)。
结论眼眶DLBCL具有特异性的临床表现和MRI特征, MRI可作为其主要诊断手段，结合病理学免疫组化分析及外周血PLR、NLR、LMR检测结果，有助于提高诊断的准确性和及时性。
Abstract:ObjectiveTo investigate the pathological and magnetic resonance imaging (MRI) characteristics of orbital diffuse large B-cell lymphoma (DLBCL).
MethodsA total of 48 patients with orbital DLBCL were selected via a retrospective case-control study in the orbital DLBCL group, and 51 patients with DLBCL of primary central nervous system during the same period were included in primary DLBCL group. The clinical characteristics and MRI features of the orbital DLBCL group were analyzed, and the pathological characteristics and peripheral blood platelet-to-lymphocyte ratio (PLR), neutrophil-to-lymphocyte ratio (NLR), and lymphocyte-to-monocyte ratio (LMR) were compared between the two groups.
ResultsThe main clinical manifestations of orbital DLBCL patients included local orbital mass in 48 cases (100.00%), limited ocular motility in 38 cases (79.17%), exophthalmos in 33 cases (68.75%), decreased visual acuity in 25 cases (52.08%), diplopia in 17 cases (35.42%), and epistaxis in 9 cases (18.75%). Orbital DLBCL predominantly occurred in the extraconal space (54.17%), with lesions mostly located above the orbit (52.08%). T1-weighted images mainly showed intermediate signal intensity (60.42%), T2-weighted images mainly showed intermediate (56.25%) and high signal intensity (29.17%), diffusion-weighted images mainly showed high signal intensity (58.33%), and apparent diffusion coefficient maps mainly showed low signal intensity (60.42%). There were no statistically significant differences in histopathological subtype, CD20 positive expression, CD79a positive expression, CD45RO positive expression, International Prognostic Index score, and pathological stage between the two groups (P>0.05). The PLR in the orbital DLBCL group was higher, while NLR and LMR were lower than that in the primary DLBCL group (P < 0.05).
ConclusionOrbital DLBCL exhibits specific clinical manifestations and MRI characteristics. MRI can serve as the primary diagnostic tool, and its combination with pathological immunohistochemical analysis and peripheral blood PLR, NLR, and LMR test results can improve the accuracy and timeliness of diagnosis.
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眼眶弥漫性大B细胞淋巴瘤(DLBCL)属于非霍奇金淋巴瘤的一种，是较为罕见的眼眶肿瘤类型，约占眼眶肿瘤总数的10%[1]。目前，眼眶淋巴瘤的具体发病机制尚未明确，但已有研究[2]证实其发病与免疫系统异常激活、病毒感染及环境因素存在密切关联。眼眶DLBCL患者的早期症状不典型，临床表现缺乏特异性，容易导致误诊，进而延误治疗，因此早期诊断对于改善患者预后至关重要[3]。在临床实践中，眼眶DLBCL的诊断通常依赖于影像学检查和病理学分析，如磁共振成像(MRI)、计算机断层扫描(CT)及组织活检等[4]。本研究对眼眶DLBCL的病理学特征及MRI表现进行综合性分析，以期为该疾病的早期诊断和治疗提供可靠依据，现报告如下。
1. 资料与方法
1.1 一般资料
采用回顾性病例对照研究方法，选取2020年1月—2023年12月西安市第一医院眼科收治的48例眼眶DLBCL患者纳入眼眶DLBCL组，另选取同期收治的51例原发性中枢神经系统DLBCL患者纳入原发性DLBCL组，患者均经病理组织学检查确诊。纳入标准: ①年龄40~79岁者; ②符合《中国临床肿瘤学会(CSCO)淋巴瘤诊疗指南·2018.V1》[5]中的DLBCL诊断标准者; ③经手术或活检证实病情，且获取标本前未接受放化疗及免疫治疗者; ④治疗前MRI检查资料、标本免疫组化资料完整者。排除标准: ①首发部位不是眼眶的眼眶DLBCL患者; ②伴有其他部位恶性肿瘤者; ③伴有全身感染或重大系统、器官感染疾病者; ④合并过敏性疾病者; ⑤病史资料缺失者。2组患者一般资料比较，差异无统计学意义(P>0.05)，见表 1。本研究方案已获得西安市第一医院医学伦理委员会审查批准(批号LLZM-0052)。
表 1 2组患者一般资料比较(x ±s)[n(%)]组别 n 年龄/岁 体质量指数/(kg/m2) 性别 吸烟 饮酒 男 女 眼眶DLBCL组 48 63.01±7.02 22.05±1.66 26(54.17) 22(45.83) 15(31.25) 10(20.83) 原发性DLBCL组 51 61.73±7.31 22.26±1.95 23(45.10) 28(54.90) 10(19.61) 9(17.65) 1.2 MRI检查方法
手术前对患者进行常规眼科和鼻科检查，并使用GE Healthcare Optima CT660眼眶MRI设备进行全面评估和诊断，观察指标包括病变部位、病变分布眼眶位置、T1加权像(T1WI)信号、T2加权像(T2WI)信号、扩散加权成像(DWI)信号、表观扩散系数(ADC)图信号。
1.3 外周血指标检测方法
采集患者静脉血3 mL, 使用HORIBA Medical公司生产的Yumizen H1500全自动血液分析仪检测外周血中血小板与淋巴细胞比值(PLR)、中性粒细胞与淋巴细胞比值(NLR)和淋巴细胞与单核细胞比值(LMR)。
1.4 病理学检查方法
1.4.1 标本处理
眼眶及全身来源的DLBCL标本均使用10%(体积分数)福尔马林固定，常温放置24~36 h, 然后进行石蜡包埋。将标本切成4 μm厚度的切片，并连续切取10张。快速切片使用普通玻片进行苏木素-伊红(HE)染色，核片则使用经过多聚赖氨酸处理过的载玻片进行免疫组织染色，并置于60 ℃烤箱中烘干48 h。
1.4.2 HE染色
① 将石蜡切片置于二甲苯Ⅰ、二甲苯Ⅱ中各脱蜡10 min; ②使用体积分数为100%、95%、80%、70%乙醇进行梯度脱水，然后用蒸馏水冲洗; ③置于苏木素染色液中染色2 min, 随后用自来水冲洗; ④使用1%(体积分数)盐酸酒精分化3~5 s, 再用自来水冲洗，随后在1%(体积分数)氨水中蓝化3~5 s, 再次用自来水冲洗; ⑤置于0.5%伊红染色液中染色2 min, 再用自来水冲洗; ⑥使用体积分数为80%、95%、100%乙醇进行梯度脱水，然后用二甲苯透明，再用中性树胶封片; ⑦显微镜下观察，细胞核呈蓝色，细胞质呈红色。
1.4.3 免疫组织化学染色
① 将4 μm厚度的石蜡组织切片置于60 ℃烤箱中烘烤48 h, 再置于二甲苯Ⅰ、二甲苯Ⅱ中各脱蜡15 min; ②依次用体积分数为100%、95%、80%、70%乙醇处理5 min, 用自来水冲洗后，置于蒸馏水中; ③将切片置于0.01%(体积分数)枸橼酸缓冲液(pH值6.0)中，用微波炉低火加热15 min, 室温冷却20 min后，使用磷酸盐缓冲液(PBS, pH值7.4)冲洗3次, 3 min/次; ④用3%(体积分数)过氧化氢避光孵育10 min, 再用PBS冲洗3次, 3 min/次; ⑤每张切片加50 μL第一抗体(CD20、CD79a、CD45RO等)，置于4 ℃冰箱过夜，次日取出后室温静置30 min, 再用PBS冲洗3次, 3 min/次; ⑥每张切片加50 μL PV-9000试剂1(聚合物辅助剂)，室温孵育20 min, 再用PBS冲洗3次, 3 min/次; ⑦切片加50 μL PV-9000试剂2(抗鼠/兔IgG-过氧化物酶溶液)，室温孵育20 min, 用PBS冲洗3次, 3 min/次; ⑧甩干水分后，每张切片加3, 3′-二氨基联苯胺(DAB)100 μL, 显微镜下观察3~5 min, 显色后用流水冲洗终止反应; ⑨用苏木素复染细胞核，自来水冲洗后再用蒸馏水冲洗; ⑩阳性结果以肿瘤细胞相应部位呈现棕黄色颜色改变为标准，其中CD20、CD79a、CD45RO为细胞膜着色; 切片经梯度酒精脱水干燥、二甲苯透明后，用中性树胶封片，于显微镜下观察染色结果。
1.5 统计学分析
本研究数据使用SPSS 21.0统计学软件进行分析。PLR、NLR、LMR测定值等计量资料符合正态分布，采用(x ±s)描述, 2组间比较采用t检验; 病理组织学分型、CD20表达、CD79a表达、CD45RO表达等计数资料采用[n(%)]描述, 2组间比较采用χ2检验。P < 0.05表示差异有统计学意义。
2. 结果
2.1 眼眶DLBCL患者的临床特征
48例眼眶DLBCL患者的主要临床表现包括: 眼局部肿块48例(100.00%)、眼球活动受限38例(79.17%)、眼球突出33例(68.75%)、视力下降25例(52.08%)、复视17例(35.42%)和鼻出血9例(18.75%)。
2.2 眼眶DLBCL患者的MRI影像学特征
48例眼眶DLBCL患者的MRI观察结果显示，眼眶DLBCL好发于肌锥外间隙(54.17%), 病变多位于眼眶上方(52.08%), T1WI主要表现为中等信号(60.42%), T2WI主要表现为中等信号(56.25%)和高信号(29.17%), DWI主要表现为高信号(58.33%), ADC图主要表现为低信号(60.42%), 见表 2、图 1。
表 2 48例眼眶弥漫性大B细胞淋巴瘤患者的MRI影像学特征MRI特征 分类 n 占比/% 病变部位 肌锥外间隙 26 54.17 肌锥内间隙 8 16.67 肌锥内外间隙 14 29.17 病变分布眼眶位置 眼眶上方 25 52.08 眼眶下发 13 27.08 眼眶内侧 10 20.83 T1WI信号 高信号 6 12.50 中等信号 29 60.42 低信号 13 27.08 T2WI信号 高信号 14 29.17 中等信号 27 56.25 低信号 7 14.58 DWI信号 高信号 28 58.33 中等信号 12 25.00 低信号 8 16.67 ADC图信号 高信号 5 10.42 中等信号 14 29.17 低信号 29 60.42 MRI: 磁共振成像; T1WI: T1加权像; T2WI: T2加权像;
DWI: 扩散加权成像; ADC: 表观扩散系数。![]()
图 1 眼眶弥漫性大B细胞淋巴瘤MRI检查典型图A: T1WI主要表现为中等信号; B、C: T2WI主要表现为中等信号和高信号、增强后中度强化; D: DWI主要表现为高信号; E: ADC图主要表现为低信号。2.3 2组患者病理学特征比较
2组患者在病理组织学分型、CD20阳性表达、CD79a阳性表达、CD45RO阳性表达、国际预后指数评分、病理学分期方面比较，差异均无统计学意义(P>0.05), 见表 3、图 2~4。
表 3 2组患者的病理学特征比较[n(%)]病理学特征 分类 眼眶DLBCL组(n=48) 原发性DLBCL组(n=51) χ2 P 病理学类型 生发中心分型 32(66.67) 30(58.82) 0.650 0.420 非生发中心分型 16(33.33) 21(41.18) CD20阳性表达 ≥50% 37(77.08) 43(84.31) 0.834 0.361 < 50% 11(22.92) 8(15.69) CD79a阳性表达 ≥50% 40(83.33) 36(70.59) 2.252 0.133 < 50% 8(16.67) 15(29.41) CD45RO阳性表达 ≥50% 16(33.33) 24(47.06) 1.935 0.164 < 50% 32(66.67) 27(52.94) 国际预后指数评分 ≤2分 29(60.42) 35(68.63) 0.729 0.393 >2分 19(39.58) 16(31.37) 病理学分期 ≤Ⅱ期 32(66.67) 30(58.82) 0.650 0.420 >Ⅱ期 16(33.33) 21(41.18) 2.4 2组患者外周血指标比较
眼眶DLBCL组患者外周血PLR高于原发性DLBCL组, NLR、LMR低于原发性DLBCL组，差异均有统计学意义(P < 0.05), 见表 4。
表 4 2组患者外周血指标比较(x ±s)组别 n PLR NLR LMR 原发性DLBCL组 51 136.02±17.53 4.06±0.92 3.70±0.84 眼眶DLBCL组 48 155.41±20.82* 3.14±0.59* 2.96±0.55* PLR: 血小板与淋巴细胞比值; NLR: 中性粒细胞与淋巴细胞比值; LMR: 淋巴细胞与单核细胞比值。
与原发性DLBCL组比较, * P < 0.05。3. 讨论
眼眶DLBCL的特征是肿瘤生长具有侵袭性，常导致眼部症状，如局部肿块、眼球活动受限、眼球外突和视力下降[6]。由于其罕见性和多样的临床表现，眼眶DLBCL的诊断与治疗具有一定挑战性。MRI是诊断眼眶病变的重要工具，且已被应用于DLBCL的诊断中，但其特异性特征和诊断效能仍需进一步探讨[7]。病理学检查是确诊DLBCL的金标准，通过免疫组化分析(CD20、CD79a和CD45RO的阳性表达)，可进一步确定DLBCL的类型[8]。然而，这种方法具有侵入性，不适合所有患者，尤其是肿瘤位置不便操作的情况。因此，探寻非侵入性的辅助诊断方法具有重要的临床意义。相关研究[9]表明，外周血中PLR、NLR和LMR与多种恶性肿瘤的发生和预后密切相关。这些血液学指标简单易得，在DLBCL的诊断中具有潜在的应用价值。本研究通过回顾性病例对照研究方法分析眼眶DLBCL的临床表现和MRI特征，并与原发性中枢神经系统DLBCL进行比较，以期为眼眶DLBCL的早期诊断和临床治疗提供参考依据。
本研究中，眼眶DLBCL患者的主要临床表现为眼局部肿块、眼球活动受限、眼球突出和视力下降等，这些症状的出现均与肿瘤在眼眶内的侵袭性生长密切相关。值得注意的是，局部肿块的发生率高达100.00%, 表明肿瘤在眼眶内增长，会对周围组织造成压迫。眼球活动受限和眼球突出则与肿瘤对眼外肌和眼球本身的直接压迫有关[10]。
本研究48例眼眶DLBCL患者的MRI检查结果显示: ① T1WI主要表现为中等信号(60.42%)。T1WI中等信号提示肿瘤内部的细胞成分相对均匀，未出现明显坏死或液化区域[11]。② T2WI主要表现为中等信号(56.25%)和高信号(29.17%)。这反映了肿瘤组织的高水分含量，高信号区域可能提示肿瘤内部存在一定的水肿或液体积聚，这些特征与肿瘤的侵袭性生长和组织结构改变有关[12]。在临床实践中, T2WI高信号有助于区分眼眶DLBCL与其他眼眶病变(如血管瘤或炎症性假瘤)[13]。③ DWI主要表现为高信号(58.33%)。DWI高信号通常提示肿瘤组织细胞密度高，水分子扩散受限，这一特征是恶性肿瘤(尤其是DLBCL)的典型表现[14]。④ ADC图主要表现为低信号(60.42%)。ADC图低信号与DWI高信号相对应，反映了肿瘤组织内部水分子运动的受限。低ADC值提示肿瘤的细胞密度高，通常与恶性肿瘤的高度侵袭性相关[15]。⑤眼眶DLBCL好发于肌锥外间隙(54.17%), 病变多位于眼眶上方(52.08%), 这一特征与DLBCL的生长特点有关。肌锥外间隙可为肿瘤提供相对宽松的生长环境，而病变多位于眼眶上方，可能与解剖结构和血液供应有关[16]。由此表明, MRI检查在眼眶DLBCL的诊断中具有重要作用, T1WI、T2WI、DWI和ADC图像的不同表现可为临床提供全面的影像学依据。特别是DWI高信号和ADC图低信号的特征，可明确反映眼眶DLBCL的高细胞密度和水分子扩散受限，具有较高的诊断特异性。此外，结合病变部位和分布特征, MRI检查能够帮助临床医师更准确地进行诊断和鉴别诊断，提高眼眶DLBCL的早期诊断率，进而为患者提供及时有效的治疗。
目前，病理学检查和免疫组化分析是确诊DLBCL的关键手段。本研究中，眼眶DLBCL患者与原发性中枢神经系统DLBCL患者在病理组织学分型、CD20阳性表达、CD79a阳性表达和CD45RO阳性表达方面均无显著差异。由此表明，尽管两者在临床表现和影像学特征方面存在差异，但在病理学和免疫表型方面却具有相似性。近年来，PLR、NLR和LMR在恶性肿瘤的诊断和预后评估中备受关注。曹佳真等[17]研究指出, PLR和NLR升高是眼眶DLBCL的独立风险因素, LMR升高则是独立保护因素，且PLR与LMR联合应用在眼眶DLBCL的诊断中具有一定价值。本研究发现，眼眶DLBCL患者的PLR显著高于原发性中枢神经系统DLBCL患者，而NLR和LMR显著低于原发性中枢神经系统DLBCL患者。PLR的升高主要反映肿瘤相关的炎症反应和免疫抑制状态，而NLR和LMR的变化则提示肿瘤微环境中的中性粒细胞与淋巴细胞比例失衡[18-19]。这些外周血指标具有检测简便、快捷的优势，在影像学和病理学检查结果不明确时，将其作为辅助诊断工具进行综合评估，有助于提高眼眶DLBCL的诊断准确性。
本研究存在一些局限性，例如样本量相对较小，未来需开展大规模、多中心的前瞻性研究进行验证，并结合其他影像学手段(如PET-CT)进一步提高诊断准确性，同时通过长期随访评估各项指标对预后的影响。
综上所述，眼眶DLBCL具有特异性的临床表现和MRI特征，结合病理学免疫组化分析及外周血PLR、NLR、LMR检测结果，有助于提高诊断的准确性和及时性。MRI作为主要的影像学诊断工具，对眼眶DLBCL的定位和特征描述具有重要意义，而外周血指标则提供了一种简便易行的辅助诊断手段。未来，通过多学科协作和技术手段的结合，研究人员有望进一步提升眼眶DLBCL的诊治水平。
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图 1 眼眶弥漫性大B细胞淋巴瘤MRI检查典型图
A: T1WI主要表现为中等信号; B、C: T2WI主要表现为中等信号和高信号、增强后中度强化; D: DWI主要表现为高信号; E: ADC图主要表现为低信号。
表 1 2组患者一般资料比较(x ±s)[n(%)]
组别 n 年龄/岁 体质量指数/(kg/m2) 性别 吸烟 饮酒 男 女 眼眶DLBCL组 48 63.01±7.02 22.05±1.66 26(54.17) 22(45.83) 15(31.25) 10(20.83) 原发性DLBCL组 51 61.73±7.31 22.26±1.95 23(45.10) 28(54.90) 10(19.61) 9(17.65) 
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表 2 48例眼眶弥漫性大B细胞淋巴瘤患者的MRI影像学特征
MRI特征 分类 n 占比/% 病变部位 肌锥外间隙 26 54.17 肌锥内间隙 8 16.67 肌锥内外间隙 14 29.17 病变分布眼眶位置 眼眶上方 25 52.08 眼眶下发 13 27.08 眼眶内侧 10 20.83 T1WI信号 高信号 6 12.50 中等信号 29 60.42 低信号 13 27.08 T2WI信号 高信号 14 29.17 中等信号 27 56.25 低信号 7 14.58 DWI信号 高信号 28 58.33 中等信号 12 25.00 低信号 8 16.67 ADC图信号 高信号 5 10.42 中等信号 14 29.17 低信号 29 60.42 MRI: 磁共振成像; T1WI: T1加权像; T2WI: T2加权像;
DWI: 扩散加权成像; ADC: 表观扩散系数。
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表 3 2组患者的病理学特征比较[n(%)]
病理学特征 分类 眼眶DLBCL组(n=48) 原发性DLBCL组(n=51) χ2 P 病理学类型 生发中心分型 32(66.67) 30(58.82) 0.650 0.420 非生发中心分型 16(33.33) 21(41.18) CD20阳性表达 ≥50% 37(77.08) 43(84.31) 0.834 0.361 < 50% 11(22.92) 8(15.69) CD79a阳性表达 ≥50% 40(83.33) 36(70.59) 2.252 0.133 < 50% 8(16.67) 15(29.41) CD45RO阳性表达 ≥50% 16(33.33) 24(47.06) 1.935 0.164 < 50% 32(66.67) 27(52.94) 国际预后指数评分 ≤2分 29(60.42) 35(68.63) 0.729 0.393 >2分 19(39.58) 16(31.37) 病理学分期 ≤Ⅱ期 32(66.67) 30(58.82) 0.650 0.420 >Ⅱ期 16(33.33) 21(41.18)
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表 4 2组患者外周血指标比较(x ±s)
组别 n PLR NLR LMR 原发性DLBCL组 51 136.02±17.53 4.06±0.92 3.70±0.84 眼眶DLBCL组 48 155.41±20.82* 3.14±0.59* 2.96±0.55* PLR: 血小板与淋巴细胞比值; NLR: 中性粒细胞与淋巴细胞比值; LMR: 淋巴细胞与单核细胞比值。
与原发性DLBCL组比较, * P < 0.05。
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